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中华口腔医学研究杂志(电子版)

中华口腔医学研究杂志(电子版) ›› 2022, Vol. 16 ›› Issue (04) : 208 -218. doi: 10.3877/cma.j.issn.1674-1366.2022.04.002

口腔扁平苔藓专栏·论著

长链非编码RNA基因芯片技术筛选口腔扁平苔藓唾液外泌体差异表达基因
左雯鑫1, 袁理2, 杨天慧2, 汤剑明2, 周芷伊3, 何飞2,†()   
  1. 1. 香港大学深圳医院口腔医学部，深圳　518053
    2. 深圳市人民医院口腔医学中心，深圳　518020
    3. 深圳市罗湖医院集团口腔医学中心，深圳　518001
  • 收稿日期:2022-05-20 出版日期:2022-08-01
  • 通信作者: 何飞

Screening differentially expressed genes in salivary exosomes of oral lichen planus by lncRNA microarray

Wenxin Zuo1, Li Yuan2, Tianhui Yang2, Jianming Tang2, Zhiyi Zhou3, Fei He2,†()   

  1. 1. Department of Stomatology, The University of Hong Kong-Shenzhen Hospital, Shenzhen 518053, China
    2. Stomatology Center, Shenzhen People′s Hospital, Shenzhen 518020, China
    3. Stomatology Center, Shenzhen Luohu Hospital Group, Shenzhen 518001, China
  • Received:2022-05-20 Published:2022-08-01
  • Corresponding author: Fei He
  • Supported by:
    Science and Technology Planning Project of Shenzhen(JCYJ20190807145815129, JCYJ20180228164611173)
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引用本文：

左雯鑫, 袁理, 杨天慧, 汤剑明, 周芷伊, 何飞. 长链非编码RNA基因芯片技术筛选口腔扁平苔藓唾液外泌体差异表达基因[J]. 中华口腔医学研究杂志(电子版), 2022, 16(04): 208-218.

Wenxin Zuo, Li Yuan, Tianhui Yang, Jianming Tang, Zhiyi Zhou, Fei He. Screening differentially expressed genes in salivary exosomes of oral lichen planus by lncRNA microarray[J]. Chinese Journal of Stomatological Research(Electronic Edition), 2022, 16(04): 208-218.

目的

研究利用基因芯片技术筛选长链非编码RNA（lncRNA）和信使RNA（mRNA）在口腔扁平苔藓（OLP）唾液外泌体中的异常表达，分析和探讨lncRNA和mRNA在OLP发生、发展中可能的分子机制。

方法

收集9例OLP患者和3名健康对照者的唾液样本，分离得到样本中的外泌体。对外泌体进行纳米颗粒跟踪分析（NTA）检测、透射电子显微镜检测和外泌体特异性生物标志物的蛋白免疫印迹法（Western blot）鉴定。使用lncRNA基因表达芯片技术比较糜烂型OLP患者（EOLP组）和网纹型OLP患者（ROLP组）与健康对照者唾液外泌体中lncRNA和mRNA的表达谱，筛选得到差异表达基因并进行基因本体（GO）功能富集分析和京都基因与基因组百科全书（KEGG）信号通路富集分析。

结果

NTA、透射电子显微镜和Western blot检测均证实分离得到外泌体。唾液外泌体lncRNA基因表达芯片结果显示，与对照组相比，EOLP组中有267个差异表达的lncRNA，其中上调99个、下调168个；有122个差异表达的mRNA，其中上调38个、下调84个；ROLP组中有201个差异表达的lncRNA，其中上调83个、下调118个；有86个差异表达的mRNA，其中上调32个、下调54个。两组有50个相同的差异表达mRNA和128个相同的差异表达lncRNA。GO和KEGG分析显示，差异表达基因涉及到基因转录、蛋白翻译和免疫反应等多个生物学过程。

结论

本研究确定了OLP患者唾液外泌体中lncRNA和mRNA的表达谱，筛选出了与OLP相关的差异表达lncRNA和mRNA，可作为诊断和阐明OLP发病机制的重要候选者。

关键词: 口腔扁平苔藓, 唾液, 外泌体, 长链非编码RNA, 信使RNA
Objective

To screen the abnormal expression of long non-coding RNAs (lncRNAs) and mRNA by lncRNA expression microarray in oral lichen planus (OLP) salivary exosomes, and to analyze and explore the possible molecular mechanism of lncRNA and mRNA in the occurrence and development of OLP.

Methods

Saliva samples from 9 OLP patients and 3 healthy controls were collected to isolate exosomes. Then, exosomes were detected by nanoparticle tracking analysis (NTA) , transmission electron microscopy and western blot analysis of exosome-specific biomarkers. The expression profiles of lncRNA and mRNA in the salivary exosomes of erosive OLP patients (EOLP group) and reticulated OLP patients (ROLP group) were compared with those of healthy controls by lncRNA expression microarray, and the differentially expressed genes were screened. The differential genes were analyzed by Gene Ontology (GO) functional enrichment analysis and Kyoto Encyclopedia of Genes and Genomes (KEGG) signaling pathway enrichment analysis.

Results

NTA, transmission electron microscopy and Western blot confirmed the isolation of exosomes. Compared with the control group, there were 267 differentially expressed lncRNAs in the EOLP group, including 99 up-regulated and 168 down-regulated lncRNAs, and there were 122 differentially expressed mRNAs, of which 38 were up-regulated and 84 were down-regulated. There were 201 differentially expressed lncRNAs in the ROLP group, of which 83 were up-regulated and 118 were down-regulated, and there were 86 differentially expressed mRNAs, of which 32 were up-regulated and 54 were down-regulated. There were 50 identical differentially expressed mRNAs and 128 identical differentially expressed lncRNAs in the two groups. GO and KEGG analysis showed that differentially expressed genes involved in gene transcription, protein translation, immune response and other biological processes.

Conclusions

In this study, we determined the expression profile of lncRNA and mRNA in salivary exosomes of OLP patients, and identified differentially expressed lncRNAs and mRNAs associated with OLP. These lncRNAs and mRNAs may serve as important candidates for diagnosis and elucidate the pathogenesis of OLP.

Key words: Lichen planus, oral, Saliva, Exosomes, Long Noncoding RNA, RNA, messenger
图1 唾液外泌体的鉴定　A：纳米颗粒跟踪分析（NTA）；B：透射电子显微镜检测。
图2 唾液外泌体特异性生物标志物的Western blot鉴定
图3 唾液外泌体样本的基因表达量箱线图
图4 口腔扁平苔藓患者和健康对照之间的长链非编码RNA（lncRNA）和信使RNA（mRNA）谱比较　火山图用于区分糜烂型口腔扁平苔藓组差异表达的lncRNA（A）和mRNA（B）；火山图用于区分网纹型口腔扁平苔藓组差异表达的lncRNA（C）和mRNA（D）；FC：与对照组相比，实验组上调或下调的倍数。
图5 口腔扁平苔藓唾液外泌体与对照的差异表达基因的韦恩图　A：糜烂型口腔扁平苔藓组和网纹型口腔扁平苔藓组共有差异mRNA；B：糜烂型口腔扁平苔藓组和网纹型口腔扁平苔藓组共有差异lncRNA。
表1 糜烂型口腔扁平苔藓（EOLP）组前10个表达上调和表达下调最显著的长链非编码RNA
名称 log2FC P值 表达情况
lnc-EVX1-2 1.662 166 0.000 024 2 上调
lnc-NHS-2 1.783 052 0.000 041 4 上调
lnc-GEMIN4-4 2.095 217 0.000 073 8 上调
linc-PDE6B 1.453 091 0.000 111 上调
lnc-NIPAL2-2 1.017 79 0.000 186 上调
lnc-HRH4-11 1.593 248 0.000 186 上调
lnc-ZMYM6NB-2 2.224 494 0.000 189 上调
lnc-TRA2B-2 1.333 532 0.000 195 上调
lnc-WNK1-4 2.782 025 0.000 211 上调
lnc-C12orf4-2 1.222 968 0.000 226 上调
lnc-RPS24-7 -2.682 63 0.000 000 556 下调
lnc-AL078585.1-14 -2.045 71 0.000 001 19 下调
lnc-PRKAA1-1 -2.280 28 0.000 002 82 下调
lnc-CYP26B1-4 -2.518 64 0.000 003 68 下调
lnc-COL9A1-2 -1.911 62 0.000 003 99 下调
lnc-USP12-7 -1.933 52 0.000 004 78 下调
lnc-C14orf39-2 -1.760 29 0.000 004 99 下调
lnc-CHM-7 -2.327 78 0.000 006 78 下调
lnc-C2orf43-5 -2.209 0.000 007 59 下调
lnc-RCOR3-1 -2.198 98 0.000 007 98 下调
表2 糜烂型口腔扁平苔藓（EOLP）组前10个表达上调和表达下调最显著的信使RNA
名称 log2FC P值 表达情况
FAM72A 1.477 287 0.000 107 上调
CLDN2 1.070 014 0.000 124 上调
SNORA79 1.844 52 0.000 334 上调
LOC101060385 2.476 236 0.000 341 上调
USP8 1.261 288 0.000 383 上调
MB 1.027 679 0.000 398 上调
DLD 1.003 385 0.000 441 上调
NARF 1.365 735 0.000 454 上调
PCDHB6 2.547 105 0.000 64 上调
RAD51AP1 1.710 067 0.000 797 上调
RPL11 -2.282 32 0.000 002 47 下调
ATP5PO -1.747 77 0.000 003 24 下调
RPS12 -2.036 69 0.000 005 61 下调
RPS17 -1.718 66 0.000 022 下调
RPL8 -2.056 28 0.000 026 下调
RPL37A -2.029 03 0.000 027 5 下调
NME2 -1.701 05 0.000 027 7 下调
VTRNA1-1 -2.335 26 0.000 032 4 下调
RPL27 -2.108 27 0.000 033 2 下调
RPS25 -2.299 16 0.000 033 3 下调
表3 网纹型口腔扁平苔藓（ROLP）组前10个表达上调和表达下调最显著的长链非编码RNA
名称 log2FC P值 类型
lnc-C1orf124-3 2.689 691 0.000 034 6 上调
lnc-NHS-2 1.988 245 0.000 059 3 上调
lnc-FAM160A1-3 1.233 302 0.000 108 上调
AC012451.1 3.555 147 0.000 154 上调
lnc-ZMYM6NB-2 2.584 77 0.000 179 上调
lnc-NIPAL2-2 1.143 354 0.000 24 上调
lnc-EVX1-2 1.503 094 0.000 273 上调
lnc-GEMIN4-4 2.109 394 0.000 275 上调
lnc-HRH4-11 1.658 174 0.000 479 上调
lnc-WNK1-4 2.913 166 0.000 51 上调
lnc-RPS24-7 -2.737 15 0.000 002 43 下调
lnc-TRIM52-3 -2.638 4 0.000 012 1 下调
lnc-USP12-7 -1.887 67 0.000 030 1 下调
lnc-PRKAA1-1 -2.122 5 0.000 030 7 下调
lnc-AL078585.1-14 -1.768 69 0.000 030 8 下调
lnc-RPL8-1 -2.753 47 0.000 040 2 下调
lnc-C2orf43-5 -2.147 78 0.000 048 1 下调
lnc-RCOR3-1 -2.135 04 0.000 051 下调
lnc-HSPB3-2 -1.738 52 0.000 054 7 下调
lnc-CHCHD7-5 -1.657 17 0.000 064 3 下调
表4 网纹型口腔扁平苔藓（ROLP）组前10个表达上调和表达下调最显著的信使RNA
名称 log2FC P值 类型
PCDHB6 3.275 005 0.000 247 上调
APOBEC3F 1.230 784 0.000 418 上调
CDC42EP3 1.690 272 0.000 549 上调
RAD51AP1 1.991 531 0.000 742 上调
FAM72A 1.377 951 0.000 747 上调
ANPEP 1.258 585 0.000 945 上调
USP8 1.309 988 0.000 95 上调
COQ8A 1.112 517 0.001 204 上调
TMPRSS11E 1.551 159 0.001 896 上调
PIGZ 2.849 733 0.002 12 上调
RPL11 -2.420 35 0.000 006 55 下调
RPS12 -2.080 63 0.000 021 6 下调
ATP5PO -1.578 31 0.000 047 6 下调
RPL37A -2.064 13 0.000 1 下调
RPL19 -2.135 16 0.000 166 下调
NME2 -1.642 43 0.000 167 下调
RPS17 -1.580 37 0.000 216 下调
STATH -3.625 61 0.000 251 下调
RPS25 -2.148 23 0.000 267 下调
RPL8 -1.830 63 0.000 334 下调
表5 糜烂型口腔扁平苔藓（EOLP）组差异表达的信使RNA富集的GO生物学术语
GO编码 术语 基因数量 P值
BP      
  GO：0002227 innate immune response in mucosa 2 0.007 98
  GO：0061844 antimicrobial humoral immune response mediated by antimicrobial peptide 3 0.008 08
  GO：0002385 mucosal immune response 2 0.017 43
  GO：0002251 organ or tissue specific immune response 2 0.020 28
  GO：0002309 T cell proliferation involved in immune response 1 0.027 81
CC      
  GO：0022626 cytosolic ribosome 37 <1E-30
  GO：0044391 ribosomal subunit 37 <1E-30
  GO：0044445 cytosolic part 38 <1E-30
  GO：0005840 ribosome 38 <1E-30
  GO：0022625 cytosolic large ribosomal subunit 24 <1E-30
MF      
  GO：0003735 structural constituent of ribosome 37 <1E-30
  GO：0005198 structural molecule activity 41 6.90E-29
  GO：0003723 RNA binding 40 2.70E-13
  GO：0019843 rRNA binding 9 1.10E-10
  GO：1990948 ubiquitin ligase inhibitor activity 3 2.00E-06
表6 网纹型口腔扁平苔藓（ROLP）组差异表达的信使RNA富集的GO生物学术语
GO编码 术语 基因数量 P值
BP      
  GO：0002252 immune effector process 11 0.011 87
  GO：0002309 T cell proliferation involved in immune response 1 0.019 93
  GO：0006613 cotranslational protein targeting to membrane 27 <1E-30
  GO：0045047 protein targeting to ER 27 <1E-30
  GO：0000184 nuclear-transcribed mRNA catabolic process, nonsense-mediated decay 27 <1E-30
CC      
  GO：0022626 cytosolic ribosome 27 <1E-30
  GO：0044391 ribosomal subunit 27 <1E-30
  GO：0044445 cytosolic part 27 <1E-30
  GO：0005840 ribosome 27 <1E-30
  GO：0022625 cytosolic large ribosomal subunit 17 1.90E-27
MF      
  GO：0003735 structural constituent of ribosome 27 <1E-30
  GO：0005198 structural molecule activity 30 2.70E-21
  GO：0003723 RNA binding 33 9.10E-13
  GO：0019843 rRNA binding 6 3.10E-07
  GO：0003676 nucleic acid binding 38 2.20E-06
表7 糜烂型口腔扁平苔藓（EOLP）组差异表达的信使RNA富集的KEGG信号通路
KEGG编码 通路描述 基因数量 P值
hsa03010 Ribosome 38 2.95E-46
hsa05171 Coronavirus disease-COVID-19 39 5.66E-41
hsa00190 Oxidative phosphorylation 6 0.001 512
hsa05415 Diabetic cardiomyopathy 7 0.002 755
hsa04714 Thermogenesis 7 0.005 736
hsa05012 Parkinson disease 7 0.011 763
hsa05020 Prion disease 7 0.013 427
hsa05208 Chemical carcinogenesis-reactive oxygen species 6 0.017 545
hsa05016 Huntington disease 7 0.023 609
hsa00062 Fatty acid elongation 2 0.025 96
hsa01040 Biosynthesis of unsaturated fatty acids 2 0.025 96
hsa00020 Citrate cycle（TCA cycle） 2 0.031 602
hsa04260 Cardiac muscle contraction 3 0.047 424
表8 网纹型口腔扁平苔藓（ROLP）组差异表达的信使RNA富集的KEGG信号通路
KEGG编码 通路描述 基因数量 P值
hsa03010 Ribosome 27 2.75E-32
hsa05171 Coronavirus disease-COVID-19 28 3.99E-29
hsa05415 Diabetic cardiomyopathy 5 0.012 509
hsa00190 Oxidative phosphorylation 4 0.013 311
hsa05208 Chemical carcinogenesis-reactive oxygen species 5 0.018 129
hsa04714 Thermogenesis 5 0.021 131
hsa04640 Hematopoietic cell lineage 3 0.030 385
hsa05012 Parkinson disease 5 0.035 35
hsa05020 Prion disease 5 0.038 87
表9 糜烂型口腔扁平苔藓（EOLP）组差异表达的长链非编码RNA靶基因富集的GO生物学术语
GO编码 术语 基因数量 P值
BP      
  GO：0000184 nuclear-transcribed mRNA catabolic process, nonsense-mediated decay 71 <1E-30
  GO：0006614 SRP-dependent cotranslational protein targeting to membrane 66 <1E-30
  GO：0006613 cotranslational protein targeting to membrane 67 <1E-30
  GO：0045047 protein targeting to ER 67 <1E-30
  GO：0072599 establishment of protein localization to endoplasmic reticulum 68 <1E-30
CC      
  GO：0022626 cytosolic ribosome 68 <1E-30
  GO：0044445 cytosolic part 83 <1E-30
  GO：0044391 ribosomal subunit 70 <1E-30
  GO：0022625 cytosolic large ribosomal subunit 41 <1E-30
  GO：0005840 ribosome 73 6.00E-28
MF      
  GO：0003735 structural constituent of ribosome 70 <1E-30
  GO：0005198 structural molecule activity 104 4.00E-13
  GO：0019843 rRNA binding 18 5.20E-08
  GO：0005488 binding 1030 1.40E-05
  GO：0003723 RNA binding 170 2.00E-05
表10 网纹型口腔扁平苔藓（ROLP）组差异表达的长链非编码RNA靶基因富集的GO生物学术语
GO编码 术语 基因数量 P值
BP      
  GO：0000184 nuclear-transcribed mRNA catabolic process, nonsense-mediated decay 63 <1E-30
  GO：0006614 SRP-dependent cotranslational protein targeting to membrane 59 <1E-30
  GO：0006613 cotranslational protein targeting to membrane 59 <1E-30
  GO：0072599 establishment of protein localization to endoplasmic reticulum 60 <1E-30
  GO：0045047 protein targeting to ER 59 <1E-30
CC      
  GO：0022626 cytosolic ribosome 61 <1E-30
  GO：0044391 ribosomal subunit 62 <1E-30
  GO：0044445 cytosolic part 68 <1E-30
  GO：0022625 cytosolic large ribosomal subunit 38 <1E-30
  GO：0005840 ribosome 65 <1E-30
MF      
  GO：0003735 structural constituent of ribosome 60 <1E-30
  GO：0005198 structural molecule activity 82 1.70E-13
  GO：0019843 rRNA binding 16 1.10E-08
  GO：0003723 RNA binding 131 7.90E-07
  GO：0003676 nucleic acid binding 245 1.30E-05
表11 糜烂型口腔扁平苔藓（EOLP）组差异表达的长链非编码RNA靶基因富集的KEGG信号通路
KEGG编码 通路描述 基因数量 P值
hsa03010 Ribosome 70 4.02E-40
hsa05171 Coronavirus disease-COVID-19 79 2.44E-35
hsa00190 Oxidative phosphorylation 25 4.30E-06
hsa04714 Thermogenesis 33 5.63E-05
hsa05020 Prion disease 37 5.84E-05
hsa05012 Parkinson disease 36 7.57E-05
hsa05010 Alzheimer disease 44 0.000 604
hsa05415 Diabetic cardiomyopathy 26 0.001 679
hsa05016 Huntington disease 35 0.002 214
hsa05208 Chemical carcinogenesis-reactive oxygen species 27 0.003 122
hsa04932 Non-alcoholic fatty liver disease 18 0.021 17
hsa05022 Pathways of neurodegeneration-multiple diseases 44 0.029 292
hsa04260 Cardiac muscle contraction 11 0.037 364
表12 网纹型口腔扁平苔藓（ROLP）组差异表达的长链非编码RNA靶基因富集的KEGG信号通路
KEGG编码 通路描述 基因数量 P值
hsa03010 Ribosome 61 3.81E-40
hsa05171 Coronavirus disease-COVID-19 68 6.66E-36
hsa00190 Oxidative phosphorylation 18 7.48E-05
hsa05020 Prion disease 25 0.001 561
hsa04714 Thermogenesis 21 0.004 149
hsa05012 Parkinson disease 22 0.009 678
hsa05415 Diabetic cardiomyopathy 17 0.019 226
hsa04614 Renin-angiotensin system 4 0.023 061
hsa05010 Alzheimer disease 27 0.031 991
hsa04932 Non-alcoholic fatty liver disease 13 0.037 294
hsa05016 Huntington disease 22 0.040 501
hsa05202 Transcriptional misregulation in cancer 15 0.047 188
hsa04392 Hippo signaling pathway-multiple species 4 0.049 35
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